Tornis. Komtura istaba. Ventspils novads un pilsēta Livonijas posmā (13.-16. gs.), vara un pārvalde. Ekspozīcijas uzdevums ir radīt priekšstatu par Livonijas ordeņa Ventspils pils galvenās amatpersonas – komtura – mītni. Vēsturiski ekspozīcija saistīta ar Livonijas periodu (13.–16. gs. vidus) – Ventspils pils pastāvēšanas un pilsētas veidošanās pirmsākumiem. Ekspozīciju g. k. veido jaundarinājumi – replikas, kas rada priekšstatu par tā laika dzīvesveidu pilī. Izstādīts vienīgais šajā telpā atjaunošanas darbu laikā atrastais oriģinālpriekšmets – bronzas vargāns.
Monētu istaba. Kurzemes un Zemgales hercogiste, 1562-1795. Manierisma laikmeta podiņa krāsns atdarinājumu veidojis Ventspils podnieks Jānis Kupčs. Šajā telpā izvietota Kurzemes-Zemgales hercogistes monētu kolekcija, ko 2004. gadā Ventspils muzejam dāvinājis Ventspils pilsētas domes priekšsēdētājs Aivars Lembergs.
Ordeņa brāļu ēdamtelpa jeb remteris. Kurzemes hercogiste, 1562-1795. Ekspozīcijā izstādīti priekšmeti un mēbeles, kas saistīti ar dzīvi muižās 16.–19. gs.
Pils kapela. Ekspozīcijā skatāmi Sefrensu dzimtas u.c. koktēlnieku darbi.
Ventspils novada aizvēsture. Ekspozīcija stāsta par novada senāko vēsturi no pirmo cilvēku ienākšanas, mednieku, zvejnieku un barības augu vācēju sabiedrības akmens laikmetā līdz zemkopju un lopkopju dzīvei dzelzs laikmetā. Ekspozīcijas jaunums – no ziemeļbrieža raga darinātais t.s. Lingbi cirvis, senākais šobrīd datētais cilvēka darinātais priekšmets Austrumbaltijā (10 000 – 10 500 g. pr. Kr.), kas sniedz ziņas par pirmajiem iedzīvotājiem Rietumlatvijā. Hronoloģiski ekspozīcija aptver laika posmu no 8. g. tk. p. Kr. līdz 13. gs. sākumam, tajā eksponēti savrupatradumi no Ventspils muzeja un Latvijas vēstures muzeja krājumiem.
Ventspils – amatnieku un tirgotāju pilsēta 14.–19. gs., izmantojot muzeja krājuma materiālu, atspoguļo pilsētnieku dzīvesveidu, nodarbošanos un saimniecību, pilsētnieku etniskā sastāva izmaiņas vēstures gaitā.
Kurzemes guberņa, 1795-1915. Ekspozīcijā izstādīti priekšmeti un mēbeles, kas atspoguļo cariskās varas amatpersonu dzīvesveidu laikā, kad Ventspils atradās Krievijas impērijas sastāvā.
